A történet három héttel azt követően veszi fel a fonalat, hogy Dextert lelőtte a fia, majd a kómából felébredve szembesül Harrison rejtélyes eltűnésével. Elhatározza, hogy New Yorkba utazik, hogy megtalálja őt, és jóvátegye a múltbéli hibáit. Eközben Angel Batista nyomozó (David Zayas) gyanakodni kezd, ami ráébreszti Dextert arra, hogy régi élete ismét kísérteni kezdi. A soha nem alvó metropolisz sötét és veszélyekkel teli színtérré válik számukra, ahol mindketten kénytelenek szembenézni saját belső árnyaikkal.